In 1570 en 1571 verleenden dijkgraaf en heemraden van Rijnland aan vier personen 'wonende op de Vrouwen Ven' vergunning om windmolentjes te plaatsen om zodoende hun land droog te malen. De Vrouwen Ven of Vrouweven (ven = weiland, drassig land) lag ten oosten van het Vennemeer en was vanouds in bezit van het vrouwenklooster Rijnsburg. In 1566 was dit gebied afgescheiden van het ambacht Alkemade en bestuurlijk verenigd met het ambacht Rijnsburg. Het gebied maakte deel uit van de parochie Warmond. In totaal mochten op grond van deze vier vergunningen ongeveer 80 morgen land bemalen worden. *  Ook in 1598 werd een vergunning verleend aan een persoon die woonde 'op de Vrouwen Ven' om een molen te plaatsen om zo achttien morgen land te bemalen. * 

In 1626 kregen de ingelanden van drie kleine poldertjes 'omtrent en achter de Vrouwen-Venne' bij de Stingsloot en het Vennemeer van dijkgraaf en hoogheemraden van Rijnland vergunning om in plaats van drie oude kleine molentjes, die heel zwak geworden waren, een nieuwe molen te plaatsen. Deze nieuwe molen moest ook nog drie morgen hooiland aan de Stingsloot bemalen, waarmee de nieuwe polder een oppervlakte van ongeveer 80 morgen zou hebben. * 

Zes jaar later werd de polder, de Vennepolder genaamd, meer dan verdubbeld in oppervlakte. Op 26 juni 1632 verleenden dijkgraaf en hoogheemraden van Rijnland aan de ingelanden van deze polder en drie andere poldertjes, alle gelegen in de parochie Warmond, vergunning om van deze vier polders één polder te maken en een nieuwe molen te plaatsen. De drie toegevoegde poldertjes, met oppervlakten van 13, 33 en 46 morgen, lagen ten oosten van de bestaande Vennepolder. *  Hiermee had de Vrouwe-Vennepolder zijn definitieve vorm bereikt.

De polder werd in het noorden begrensd door de Boekhorstvaart, in het oosten door de Oude Ade, in het zuiden door de Vaarsloot en de Stingsloot en in het westen door het Achtergat, het Vennemeer en de Pieter Mauritsvaart. Een klein gedeelte van de polder, bestaande uit een strook grond langs het Achtergat, behoorde tot de heerlijkheid (later de gemeente) Warmond. De rest van de polder behoorde tot 1817 gedeeltelijk tot Rijnsburg en de Vrouweven en gedeeltelijk tot Alkemade. In 1817 ging het voorheen tot Rijnsburg behorende gebied over naar Alkemade. Vanaf dat moment viel het overgrote deel van de polder onder de gemeente Alkemade. * 

In het kader van de concentratie van polders binnen het hoogheemraadschap van Rijnland werd de polder op 1 januari 1979 opgeheven en opgenomen in het nieuw gevormde waterschap De Oude Veenen.