De één na jongste zoon van Hessel Vegilin van Claerbergen, Johan, was in zijn tijd een belangrijke Friese regent. Omstreeks 1710 verbleef hij, evenals zijn oudste broer Philip Frederik in de zuidelijke Nederlanden. Van die reizen maakte hij verslagen, waarvan sommige in geheimschrift. *  In 1720 werd hij raadsheer in het Hof van Friesland. Dit ambt verkocht hij reeds in 1722 voor ruim 22.000 Carolusguldens aan Philip van Vierssen. Ter gelegenheid van zijn afscheid hield hij een rede, die hij zorgvuldig heeft bewaard. *  In datzelfde jaar had hij voor bijna het dubbele van dat bedrag, namelijk 43.337 Carolusguldens, het grietmansambt van Doniawerstal van zijn schoonvader Allard van Burum gekocht. *  Vanaf die tijd hield hij zich nauwgezet bezig met zijn financiën. Hij wijdde zich verder aan het gestaag uitbreiden van zijn grondbezit. Dit heeft hij ook minutieus in kaart gebracht. Al zijn kaarten leveren een belangrijke bron op voor kartografisch onderzoek voor de grietenij Doniawerstal. *  Door inkomsten uit lucratieve ambulatoire ambten en via erfenissen wist hij een groot vermogen op te bouwen. Aan het einde van zijn leven bezat hij zoveel stemdragende bezittingen, dat hij een meerderheid van stemmen in de grietenijen Doniawerstal en Haskerland had weten te bemachtigen. *  Naast grietman was hij onder andere gedeputeerde en namens Friesland afgevaardigde naar de Staten-Generaal. Zijn privé correspondentie met andere politieke functionarissen bevat een schat aan informatie. Het persoonlijk archief van Johan Vegilin van Claerbergen bevat ook veel stukken die licht werpen op de politieke en sociaal-economische situatie, niet alleen in de grietenij Doniawerstal maar ook elders in het gewest.

In het roerige jaar 1748, toen de regenten door misstanden in het openbaar bestuur onder vuur kwamen te liggen, bleek Vegilins politieke status onaangetast. Hij en zijn broer Assuerus werden tijdens hun reis van Joure naar Leeuwarden zelfs vriendelijk gegroet door opstandige boeren. Dit had alles te maken met het feit dat zij zich niet hadden ingelaten met allerlei misstanden. Andere regenten in Friesland hadden het soms zwaar te verduren. Van het Doelistenoproer van dat jaar in Friesland heeft hij een verslag vervaardigd onder de titel Indigesta Moles, dat in 1899 werd gepubliceerd. * 

Behalve in het openbaar bestuur was Johan Vegilin actief als behartiger van belangen van verschillende familieleden. Diverse malen was hij zaakwaarnemer, curator en executeur-testamentair. Dat bracht met zich mee dat hij vele administraties heeft bijgehouden.

Zo succesvol Johan Vegilin in zijn carrière was, zoveel tegenslag trof hem in zijn privé leven. Zijn vrouw Cecilia Ibella van Burum overleed al in 1731 op jonge leeftijd. Hun zoon Hessel en hun schoondochter Catharina Maria van Eysinga, stierven respectievelijk in 1750 en 1753 en hun zoontje Johan Assuerus al in 1751. Dochter Catharina Johanna, de vrouw van Schelto Hessel Roorda van Eysinga, overleed in 1762. Het verlies van zoveel familieleden leidde bij Johan Vegilin tot herbezinning bij het opstellen van zijn testament. Zijn laatste wil uit 1771 bevatte 90 artikelen, waarin hij minutieus alle legaten beschreef. Zijn grondbezit in Doniawerstal viel na zijn dood in 1773 toe aan kleinzoon Frans Julius Johan van Eysinga en dat in Haskerland aan diens zuster Catharina Lucia. Na haar vroege overlijden viel haar bezit toe aan Pieter Benjamin Vegilin van Claerbergen, een kapitein bij de artillerie. Deze had geen banden met Haskerland. *