In de dijk die het landschap Humsterland tegen de zee beschermde lag vroeger de Humster- of Homsterzijl, een afwateringssluis die diende om het water dat door het Niehoofsterdiep werd aangevoerd te lozen. Bekend is dat deze sluis, die ook wel de Niehoofsterzijl werd genoemd, in de 16e eeuw al bestond en in de 18e eeuw is afgebroken *  .

Tijdens de Tachtigjarige oorlog is de waterhuishouding in een groot deel van het Westerkwartier ontregeld. De Sloterzijl was namelijk verwoest, de Bomsterzijl weggeslagen en een deel van de afwateringskanalen dreigde dicht te slibben. Om alle problemen op te lossen besloten de drie zijlvestenijen in dat gebied, het Homster-, Bomster- en Nijsloterzijlvest, tot samenwerking en het aanleggen van een nieuwe gemeenschappelijke sluis. Die nieuwe sluis werd gelegd bij de Opslag, in het kanaal dat nu de Kommerzijlsterrijt heet. De bouw van deze Opslagterzijl of Kommerzijl werd voltooid in 1598. Als door het aanleggen van de Kommerzijl, de Homsterzijl zijn waarde heeft verloren, blijft het Homsterzijlvest alleen als onderdeel van het Kommerzijlvest voortbestaan. In 1600 werd het nieuwe Kommerzijlvest gereglementeerd *  waarbij het toezicht en de rechtspraak kwamen te berusten bij de besturen van de drie oude zijlvestenijen. Elk van de drie zijlvestenijen hield zijn eigen organisatie met grietmannen en zijlrechters, maar samen voerden de drie grietmannen de administratie over de gemeenschappelijke sluis en oefenden ze het toezicht uit.

Het reglement van prinses Anna van 1755 bevat niet een afzonderlijk reglement voor het Homsterzijlvest. De bestuurlijke indeling daarvan wordt alleen vermeld in het reglement voor het Kommerzijlvest, als overkoepelend orgaan. Het Homsterzijlvest werd in 1755 bestuurd door een grietman, die voor het leven was aangesteld. Na zijn overlijden mochten de ingelanden met minimaal 30 grazen land, bij meerderheid van stemmen, een nieuwe grietman kiezen. In tegenstelling tot de twee andere delen van het Kommerzijlvest, kende het Homsterzijlvest geen zijlrechters. Het schot werd hier geïnd door de bode van het Kommerzijlvest.

Het Kommerzijlvest en daarmee ook het Homsterzijlvest werden opgeheven in januari 1864 en het grondgebied opgenomen in het ressort van het waterschap Westerkwartier *  .